Рогоносцы

Решение теоретических задач требует адекватных модельных объектов. Тем, кто интересуется возникновением и эволюцией новых признаков, следует обратить внимание на рогатых жуков. Их рога, безусловно, эволюционная новация. Назвать этот признак незаметным или малозначимым никак нельзя: рога, составляющие порой более 30% массы тела жука, влияют на его внешность и поведение. Рога широко распространены: их носят несколько тысяч видов жуков, относящихся по крайней мере к пяти семействам. Рога разнообразны по форме и месту расположения. Существует диморфизм самцов, при котором рога имеют только крупные особи, а мелкие довольствуются неполным комплектом или вовсе обходятся без них. Есть и половой диморфизм — самки обычно безроги.

Разнообразие рогов и их носителей дает ученым богатый материал для исследования механизмов возникновения, развития и изменения признака, и они добились в этом значительных успехов. Особенно преуспели Армин Можек (Armin P. Moczek), который работает сейчас в Индианском университете, и Дуглас Эмлен (Douglas J. Emlen) из Университета Монтаны. Они много лет изучают рогатых жуков семейства пластинчатоусых (Scarabaeidae) — к этому семейству, в частности, относятся майские жуки, бронзовки, жуки-носороги, жуки-олени… И навозники, о которых пойдет речь.

Главный вывод исследователей заключается в том, что рогами обзавестись несложно. Они вырастают, когда не в том месте включается очень старый генетический механизм, обычно регулирующий у насекомых развитие конечностей. При этом активность некоторых из этих генов изменена. Однако достаточно одной мутации, и мы получаем рог. Рога появляются на пяти участках тела: трех на голове и двух в грудном отделе (Рис. 1), но комбинация их может быть любой. Рога у жуков образуются на очень поздней стадии личиночного развития, когда насекомое вот-вот превратиться в куколку. Процесс занимает около 48 часов. В это время клетки мышечной ткани в голове или грудном отделе погибают, а эпидермис отслаивается от внешней хитиновой кутикулы, его клетки делятся и формируют один или несколько выростов. Они сложены под кутикулой, но, когда личинка превратиться в куколку, выросты расправятся и превратятся в рога. Достаточно небольшого изменения в работе генов, формирующих рога, чтобы они поменяли форму или расположение на голове, так что разнообразие признака тоже легко достижимо (Рис. 2).

Многим видам жуков присущ самцовый диморфизм: рога имеют только крупные жуки, и чем они больше, тем длиннее у них рог относительно размеров тела (Рис. 3). У мелких особей рогов нет. Оказывается, аллометрические соотношения зависят от питания личинки. Это доказано наблюдениями за жуками-навозниками, у которых размер тела личинки зависит от доступности пищи. В крупного рогатого жука превращается только крупная, отъевшаяся личинка. Если она голодала, то и сама будет маленькая, и взрослое насекомое из нее выйдет мелкое. Работу многих генов развития регулирует инсулин, уровень которого зависит от достатка питательных веществ: чем больше личинка ест, тем больше инсулина вырабатывает. Изменение уровня инсулина или чувствительности к нему влияет на относительный размер крыльев, ног и рогов (но не гениталий). Другой важный фактор, влияющий на формирование рога, — ювенильный гормон, определяющий развитие насекомых. Если на мелкую личинку калоеда-быка Onthophagus taurus последнего возраста подействовать метопреном — аналогом ювенильного гормона, то жук из нее получится небольшой, но рогатый. Армин Можек предположил, что синтез ювенильного гормона зависит от веса личинки и лишь упитанная особь в состоянии к нужному сроку обеспечить концентрацию гормона, достаточную для образования рога. Если группа клеток изменит чувствительность к инсулину или ювенильному гормону или изменятся сроки, когда уровень ювенильного гормона в теле личинки достигает максимума, это повлияет на аллометрические соотношения у взрослой особи.

Для чего вообще нужен диморфизм самцов и какие факторы определяют тот критический размер тела, который позволяет жуку иметь рога (назовем его порогом рогатости)? Самцы используют рога для турнирных боев. У мелкого насекомого нет шансов одолеть более сильного соперника, поэтому оно использует другую тактику: пробирается в такие места, где может встретить самку без охраны и старается спариться с ней исподтишка. С этой точки зрения рога нужны лишь крупным особям, у которых много шансов на победу в турнире, а в тайных делах они будут бесполезны или даже вредны.

Неожиданно оказалось, что порог рогатости легко и очень быстро меняется в зависимости от условий среды. В 1960-х годах средиземноморские навозники O. taurus случайно попали в США. В Австралию же их завезли специально в 1965–1975 годах, чтобы они утилизировали коровий навоз, которым отказывались питаться местные навозники (Bornemissza, 1976). За три десятилетия у западноавстралийских жуков существенно увеличился порог рогатости, притом что насекомые там были в среднем мельче американских. В кратчайшие сроки между американской и австралийской популяциями возникли различия, которые обычно образуются только между видами. Оказалось, что в западной Австралии плотность O. taurus на два порядка выше, чем в США. При высокой плотности в размножении участвует только часть самок, и конкуренция между самцами усиливается. Второй фактор, обостривший конкуренцию в Австралии, — нехватка навоза. В таких условиях шансы на победу есть лишь у самых крупных самцов. Остальным рога не нужны, и аллометрические соотношения в популяции сдвигаются.

Как мы помним, размер взрослого жука определяется количеством еды, которое было у личинки. Это обстоятельство от генов не зависит. Экспериментальная проверка показала, что личинки австралийской популяции дольше проходят последнюю стадию развития, рог у них появляется на 24–48 часов позже, чем у американских собратьев по виду, и требует более высокой концентрации ювенильного гормона. Так элементарная разница в условиях обитания разных популяций приводит к значительной дивергенции признака.

Но вернемся к личинкам, которые превратились в рогатых куколок. На этой стадии рога «дозревают», обретают окончательную форму или рассасываются, так что из рогатой куколки вполне может выйти безрогий жук. Рог начинает формироваться у всех личинок навозников, а потом у более мелких его развитие обращается вспять. Эти наблюдения позволили предположить, что предки современных навозников были рогаты. Следовательно, не крупные самцы приобрели этот признак, а мелкие — вторично утратили. Что касается полового диморфизма, то есть отсутствия рогов у самок, тут не всё так однозначно. Если рога венчают голову, как, например, у тех же O. taurus, они растут только у самцов. Очевидно, самки этих видов изначально (или в обозримом прошлом) были безрогими. Иначе обстоит дело у видов с рогами на грудном отделе, например у O. nigriventris: у самок на поздних стадиях развития личинки вырастает рог, сравнимый по форме и размеру с рогами некрупных самцов. Однако, в отличие от них, самка на стадии куколки теряет эту красоту и вступает во взрослую жизнь уже безрогой (Рис. 4а).

Поразительный случай потери рога описан для жуков O. taurus (Рис. 4b). У самцов этого вида рога на голове, но на личиночной стадии и у самцов и у самок развивается еще рог на переднеспинке, причем он больше, чем у многих видов, носящих его в зрелом возрасте. Однако на стадии куколки он благополучно теряется. Возможно, это вооружение носили предки O. taurus и затем по какой-то причине утратили.

Ученые исследуют сейчас генетические механизмы, регулирующие развитие рогов у куколки. Результаты этих работ подтверждают, что разные типы рогов в ходе эволюции возникали независимо. У жуков в образовании рога на грудном сегменте тела участвует транскрипционный фактор aristaless (al), но формирование рога на голове он не регулирует никогда. Кроме того, рога разной локализации отличаются не только регуляцией их образования, но и последующими механизмами рассасывания.

Эволюционные события изучать трудно, потому что нам обычно виден результат, в крайнем случае конечная стадия процесса, но не его начало. Рогатые жуки, у которых изменения происходят буквально на глазах, позволяют исследовать процесс. Вот что значит правильно выбрать модельный объект.

Наталья Резник

G.F. Bornemissza (1976). The Australian dung beetle project 1965–75. Australian Meat Research Committee Review 30: 1–30. D.J. Emlen, L.C. Lavine, B. Ewen-Campen (2007). On the origin and evolutionary diversifcation of beetle horns. PNAS 104: 8661–8668. A.P. Moczek (2005). The evolution and development of novel traits, or How beetles got their horns. BioScience 55: 937–951.