Людей нередко сравнивают с общественными насекомыми (и наоборот). Нас объединяет социальность. Несколько лет назад Бернард Креспи (Bernard J. Crespi), профессор эволюционной биологии канадского Университета Саймона Фрейзера, даже написал на эту тему статью «Насекомые человекообразные» (“The insectan apes”). В ней Бернард Креспи подчеркивает принципиальную особенность сообществ людей и насекомых: в них воспитание потомства не ложится исключительно на мать [1]. Имея помощников (родственников, нянек, бесплодных рабочих особей), матери могут вырастить больше потомков. Многочисленному клану выжить проще, чем одиночкам или малым группам, поэтому социальным видам обеспечен эволюционный успех.
Существование большой социальной группы требует разделения обязанностей и сложного взаимодействия между ее членами. Есть люди, патологически неспособные поддерживать эти взаимодействия: они теряют интерес к окружающим и с трудом с ними общаются. Такие отклонения называются расстройствами аутистического спектра (РАС). Возникновение РАС зависит от многих генов.
У общественных насекомых специализация куда жестче, чем у людей, и сменить ее невозможно. Рабочей медоносной пчеле никогда не быть королевой, а пчелиная матка, оставшись без поддержки, погибнет. Может ли при таки ограничениях социальное насекомое стать асоциальным, возникает ли у него состояние, аналогичное РАС? Этим вопросом заинтересовался профессор Иллинойского университета в Урбане-Шампейне (США) Джин Робинсон (Gen Robinson), известный апиолог (от лат. apis «пчела»), один из руководителей проекта «Геном пчелы», который много лет изучает генетические основы социального поведения пчел [2].
Робинсон и его коллеги работали с группами медоносных пчел, состоящими из 10 взрослых рабочих особей из одного выводка. Каждой группе предлагали два социальных стимула: постороннюю пчелу или королевскую личинку. На чужака положено нападать, о личинке заботиться. Исследователи проверили, как реагируют на эти стимулы 246 пчелиных групп из семи разных колоний, а спустя час пчел тестировали повторно. Каждое насекомое в группе пометили, чтобы их можно было различать.
Пчелы реагировали по-разному. Некоторые в одном тесте кусали чужака, а в другом кормили личинку. Были насекомые, которые заинтересованно разворачивали антенны в сторону происходящего, но сами ничего не предпринимали. Очень немногие реагировали на каждый стимул. Среди этого разнообразия команда Робинсона выделила три группы пчел. Первые две составили явные охранники, которые неизменно кусали чужака, но не беспокоились о личинках, и няньки, которые, напротив, игнорировали пришельцев и были заняты исключительно личинками. Нянек и охранников оказалось 9,3% и 7,7% соответственно. А еще 14% составили «аутичные» пчелы, которые не реагировали ни на один из социальных стимулов, будучи при этом физически здоровыми. При этом полностью безучастными они оставались не ко всему — капелька сиропа их очень занимала.
Как известно, социальное поведение насекомых контролирует особая структура мозга — грибовидное тело. Чтобы выяснить, как меняется активность генов в зависимости от поведения, исследователи сравнили мРНК из клеток грибовидного тела всех трех групп.
Оказалось, что по спектру мРНК в грибовидном теле можно предвидеть поведение пчелы. В нервных клетках невосприимчивых особей меняют активность около 50 генов. Некоторые из них совпадают с последовательностями, влияющими на развитие РАС у человека. Это консервативные гены ионных каналов и рецепторов к гамма-аминомасляной кислоте. Среди этих 50 последовательностей ни одна не совпадает с генами других психических заболеваний человека — шизофрении и депрессии. По мнению Джина Робинсона, нарушения социальности у пчел можно считать аналогом аутизма.
Уже упоминавшийся нами Бернард Креспи, автор статьи «Насекомые человекообразные», прокомментировал это исследование так: он отметил, что у рабочих пчел в улье много обязанностей, и те, кто не пожелал быть нянькой или охранником, возможно, собирали бы пыльцу, охлаждали улей или выполняли другие задачи, но условия эксперимента не позволили им проявить себя в этом качестве [3].
Он также подчеркнул, что отсутствие социальной отзывчивости не единственный признак аутизма. Больные мало интересуются окружающим и склонны к повторяющимся действиям. Бернард Креспи посоветовал апиологам из Иллинойса проверить другие аспекты поведения социально невосприимчивых пчел, прежде чем ставить им диагноз. Однако Джин Робинсон этим советам не последовал и занялся генетическим контролем поведения нянек и охранников.
Тем временем в Гарвардском и Принстонском университетах созрело другое исследование на сходную тему [4]. Оно было выполнено другими методами и на другом объекте — небольшой пчеле Lasioglossum albipes из семейства галиктид (рис. 1). Известно более четырех тысяч видов Halictidae, некоторые из них социальны, другие ведут одиночный образ жизни. Социальность в этом семействе возникла относительно недавно, 22–35 млн лет назад, и еще не устоялась, так что некоторые виды полиморфны, и самки могут устраивать как одиночные, так и социальные гнезда.
L. albipes — полиморфный вид. В Германии и на востоке Франции пчелы ведут одиночный образ жизни, но на юго-западе Франции, где климат теплее и есть время вывести две кладки, обитает социальная форма. Весной самка устраивает в земле гнездо и сама заботится о личинках (рис. 2). Их них появляются рабочие пчелы, помогающие ухаживать за следующей кладкой. Второй выводок состоит из самцов и самок, которые скрещиваются и зимуют, чтобы следующей весной повторить цикл. У одиночных пчел кладка одна, и рабочих особей в ней нет — только размножающиеся.
Поведение L. albipes с конца 1950-х годов исследовала французский энтомолог Сесиль Плато-Кену (Cécile Plateaux-Quénu). В 2000 году Плато-Кену привезла L. albipes из разных популяций в лабораторию и поместила социальных пчел в более прохладные условия, а одиночных держала при температуре и освещении, характерных для юга Франции. Поведение пчел пластично и отчасти зависит от экологических условий, в то же время у него есть изрядная наследственная составляющая. Так, пчелы, перенесенные в другие условия, не изменили поведения, как и их потомки. Социальные остались социальными, а одиночные — одиночными [5].
Эти особенности делают L. albipes идеальной системой для изучения генетики становления социальности. Исследованиями Плато-Кену заинтересовалась Сара Кочер (Sarah Kocher), в то время аспирантка Гарвардского университета. В 2010 году она ездила во Францию, встречалась с Плато-Кену, уже отошедшей от дел, и привезла из Франции пчел из трех холодных и трех теплых регионов Франции (рис. 3).
Кочер и ее коллеги секвенировали и сравнивали геномы этих пчел, чтобы выявить гены, определяющие социальное поведение. Они обнаружили связанные с поведением различия в 62 последовательностях, некоторые из которых выполняют регуляторные функции, другие кодируют белки. Многие из этих генов регулируют секрецию нейротрансмиттеров и метаболических сигналов. Изменение этих функций может быть связано с поведением. Однако исследователи понимают, что социальность L albipes зависит и от условий среды, так что на изменения генных последовательностей могли повлиять климатические различия, и всё это еще необходимо проверить.
Сильнее всего у социальных и одиночных пчел отличается последовательность гена syntaxin 1a (syx1a). Он отвечает за синтез белка синтак-сина, который участвует в передаче сигналов между нервными клетками. По его последовательности можно безошибочно различить социальных и одиночных насекомых. Кроме того, в клетках социальных L albipes этот ген почти в 15 раз активнее. Эта закономерность справедлива и для пчел, выращенных в лаборатории, и для пойманных в природе. Основные замены, влияющие на уровень экспрессии гена, находятся в его регуляторной части.
Полученные данные согласуются тем, что известно о syx1a у других видов животных. Так, у саранчи, которая кормится поодиночке, а мигрирует стаями, уровень синтаксина во время миграции повышен. У мышей, лишенных этого гена, изменяется уровень гормонов, регулирующих социальное поведение, и ухудшается память. У людей этот ген ассоциирован с РАС. Таким образом, гены, связанные с социальностью L albipes, такие как syx1a, могут определять социальное поведение и у других видов животных.
Итак, Кочер с коллегами исследовали варианты генетической последовательности у L albipes, а Робинсон и его соавторы — корреляцию социального поведения и генной экспрессии у медоносной пчелы. Тем не менее ученые независимо пришли к общему выводу о том, что сходные консервативные гены формируют похожее поведение у разных видов. Эта идея кажется привлекательной, поскольку предлагает несколько моделей для исследования РАС. Это не значит, конечно, что пчел можно напрямую сравнивать с аутистами, особенно L albipes, для которых именно одиночный образ жизни считается нормой.
Как видим, исследователи в своих статьях могут уделять особое внимание тому или иному гену, в публикации Сары Кочер с коллегами эта роль досталась syx1a. Однако авторы подчеркивают, что социальное поведение зависит от многих генов, как регуляторных, так и кодирующих белки. Оно определяется множеством сложно взаимодействующих факторов. И если вы прочтете где-нибудь, что ученые нашли «ген социальности», не верьте — в природе всё более замысловато.
Наталья Резник
1. Crespi B. The insectan apes // Hum. Nat. 2014, 25:6–27, doi: 10.1007/s12110-013-9185-9
2. Shpigler H. Y., Saul M. C., Corona F., Block L., Ahmed A. C., Zhao S. D., Robinson G. E. Deep evolutionary conservation of autism-related genes //Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2017. 114. 9653–9658, doi: 10.1073/pnas.1708127114
3. Crespi B. Shared sociogenetic basis of honey bee behavior and human risk for autism // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2017. 114. 9502–9504, doi: 10.1073/pnas.1712292114
4. Kocher S. D., Mallarino R., Rubin B. E. R., Yu D. W., Hoekstra H. E., Pierce N. E. The genetic basis of a social polymorphism in halictid bees // Nature Communications. 2018. 9:4338. 1–7, doi: 10.1038/s41467-018-06824-8
5. Plateaux-Quénu C., Plateaux L., & Packer L. Population-typical behaviours are retained when eusocial and non-eusocial forms of Evylaeus albipes (F.) (Hymenoptera, Halictidae) are reared simultaneously in the laboratory // Insectes Sociaux. 2000. 47(3). 263–270, doi: 10.1007/pl00001713